天正10年(1582年)發生本能寺之變,導致信長與長男信忠雙雙死亡,清州城成為次男織田信雄的城主。本能寺之變發生後,羽柴秀吉為了報主君之仇,以迅雷不及掩耳的速度由中國(現在的兵庫縣一帶)趕回京都(史稱中國大往返),與發動政變的明智光秀對決,並在數天後的山崎會戰中擊敗明智光秀。山崎會戰後為了確立後織田時代的地位,在清洲城舉行清洲會議。在清洲會議中,當時的羽柴秀吉以計謀取得優勢順利確定日後秀吉的地位。日本現在仍有許多舞台劇是以清洲會議來當作故事的背景來演出。
天正14年(1586年)織田信雄擴建了二重堀、大天守、小天守、書院等。小田原合戰後,羽柴秀吉終於繼承織田信長的遺志完成了統一日本的工作,統一日本的羽柴秀吉已經被朝廷賜姓豐臣,時權在握的豐臣秀吉在豐臣政權體系確認後便將信雄除封,此後清洲城便成為羽柴秀次的領土了,而在文祿4年(1595年)以後則是豐臣秀吉譜帶大名福島正則的居城。秀吉死後,德川家康於慶長5年(1600年)策動關原之戰,清洲城成為當時東軍的後方據點,戰後福島正則被轉封到安藝,清洲城則由德川家康的四男松平忠吉取代,並在慶長12年(1607年)成為家康九男德川義直的居城。
慶長14年(1609年)徳川家康下令將清州改遷到名古屋,並開始規劃名古屋城的建造,因此清洲城後來也成為名古屋城的築城材料。現在的名古屋城御深井丸西北櫓便是以清洲城的天守閣為藍本而建造的,所以亦被稱作清洲櫓。慶長18年(1613年)名古屋城完工後,清洲城便成為廢城。
現在的清洲城是在平成元年(1989年)根據殘餘的資料進行重建,由於都市開發造成清洲城的城跡大部份都消失了,當時清洲城的壁畫以轉移到名古屋市的總見寺保存,是少數遺留的清洲城文物。原先清洲城跡已被東海道本線及東海道新幹線分為兩部份。原先清洲城的實際位置已經被建設為清洲文化廣場,附近仍然留有本丸土塁的一部份。目前在東海道本線以南的城跡以改建為清洲公園,公園裡面有信長銅像,這個銅像的圖片在我念大學時讀織田信長的傳記時就看過了,一直想找時間去看,沒想到這一想就想了十五年,直到2007年2月初去日本時才得以實現,當時看到信長的英姿煥發的銅像時,心中的興奮已化為一股莫名的滿足與平靜。至於以北的城跡則改建為清洲古城跡公園,裡面樹立有清洲城跡顯彰碑。